Ryan Howard mantém muitos empregos ao longo das nove temporadas de O escritório e cada um cria novas oportunidades para fazer piadas às suas custas. Quando ele aparece pela primeira vez na 1ª temporada de O escritório, Ryan está trabalhando como temporário para ganhar experiência e sair o mais rápido possível. Ele não tenta fazer amizades e parece que está pronto para deixar o emprego a qualquer momento. Como um estudante da escola de negócios e do tipo sensato no início da série, Ryan tende a evitar travessuras no escritório em favor de manter a cabeça baixa e esperar a chance de ser promovido.
No entanto, as coisas não saem como planejadas para Ryan e, no final da 3ª temporada, os aspectos bajuladores e desagradáveis de sua personalidade ficam claros. É neste ponto em O escritório que Ryan Howard se torna um vilão e o pior tipo de chefe insuportável e arrogante que pensa que é mais esperto do que todos os outros e usa sua posição para implicar com os funcionários em Scranton. Isso não dura muito e o resto da série mostra Ryan pulando de emprego em emprego e de um esquema de enriquecimento rápido para outro. Sua carreira sinuosa revela que por trás de toda a arrogância ele é um trabalhador inepto e preguiçoso tentando passar de skate.
Empregado temporário na Dunder Mifflin (temporada 1-2)
O primeiro papel de Ryan Howard em O escritório é um funcionário temporário da Dunder Mifflin. As tarefas diárias de Ryan nunca são mostradas claramente, mas parece que ele pode limpar sua mesa a qualquer momento e esquecer que já trabalhou lá. Nas duas primeiras temporadas, Ryan é o substituto do público, reagindo aos eventos cada vez mais ridículos que o cercam com uma confusão de olhos arregalados que é ainda pior do que o famoso visual Jim de John Krasinski. Ele é mais identificável nesta posição, jovem e pronto para trabalhar, mas pego completamente desprevenido pelas travessuras de seu chefe e dos outros funcionários do escritório.
Vendedor na Dunder Mifflin (3ª temporada)
Quando Jim parte para a filial de Stamford na 3ª temporada de O escritório, Ryan Howard assume seu lugar como vendedor de papel, tornando-se mais um personagem principal e mudando-se para a antiga mesa de Jim. Dwight começa a se inserir nos negócios de Ryan da mesma forma que fez com Jim. Embora às vezes as pegadinhas de Jim possam parecer muito maldosas, fica claro que Dwight faz muito para antagonizar aqueles que estão perto dele, como abandonar Ryan no meio de um campo de beterraba. É também quando o público começa a ver que Ryan não tem talento para vendas em comparação com seus colegas de trabalho aparentemente menos profissionais.
Vice-presidente da Dunder Mifflin (4ª temporada)
O rompimento imediato de Ryan com Kelly no anexo após receber a promoção a vice-presidente é apenas uma dica de como ele está prestes a se tornar desagradável e arrogante. O arco de uma temporada de Ryan é importante para estabelecer uma série de histórias futuras, como mostrar que Jim se preocupa com seu trabalho quando se trata dele, que David Wallace pode não ter um controle tão bom sobre a empresa quanto se pensava anteriormente e que Ryan é realmente só conversa. Ryan também usa cocaína enquanto está em Nova York, mente para os acionistas da empresa e é preso, perdendo o importante cargo que cobiçava.
Empregado temporário na Dunder Mifflin, segunda vez (5ª temporada)
Depois que sua liberdade condicional é concedida em Temporada 5, Ryan Howard é contratado de volta imediatamente como temporário. Nesta posição, Ryan finge que tudo está indo bem e ainda fala baixo com as pessoas. A essa altura, os funcionários veteranos da Dunder Mifflin em O escritório não estão mais preocupados com Ryan ter autoridade sobre eles, apesar do que ele marca em sua “lista”, então eles simplesmente o ignoram ou zombam dele abertamente. Kelly e Daryl tiveram um breve relacionamento durante esse período em que Ryan se separou e pouco antes de voltar com Kelly, seu verdadeiro nível de maturidade é mostrado quando ele decidiu fugir para a Tailândia.
Empregado da pista de boliche (5ª temporada)
Quando Michael Scott deixa Dunder Mifflin para abrir a Michael Scott Paper Company, um dos funcionários que ele recruta é seu velho amigo Ryan Howard. Michael e Pam param em uma pista de boliche local, onde Ryan está trabalhando no balcão, parecendo um dos personagens mais mudados da história. O escritório. Ele sai imediatamente para se juntar a Michael, roubando sapatos de boliche no processo. No meio da série, Ryan abandona toda a pretensão de ser um funcionário excepcional e agora é um péssimo trabalhador. Acontece que ele nunca foi à Tailândia, e parece que o ex-vice-presidente perdeu muita motivação.
Vendedor na The Michael Scott Paper Company (5ª temporada)
Como vendedor da Michael Scoot Paper Company, Ryan Howard continua a ser um funcionário preguiçoso e pouco confiável, atendendo ligações durante o trabalho e recusando-se a atender telefones. Com todos amontoados em um minúsculo armário para trabalhar, o trio começa a brigar, mas Michael Scott prova que na verdade é um ótimo chefe quando consegue unir os funcionários em discussão. Ryan está mais vulnerável neste trabalho, sua incapacidade de fazer vendas é mais óbvia do que nunca, mas ele consegue ganhar um pouco de confiança trabalhando diretamente e finalmente ouvindo Michael pela primeira vez, o que traz de volta um pouco de arrogância ao personagem.
Vendedor na Dunder Mifflin, segunda vez (5ª temporada)
O enredo da Michael Scott Paper Company termina com Michael, Pam e Ryan recebendo um grande pagamento e empregos na Dunder Mifflin. Ryan Howard é mais uma vez um vendedor em O escritório e as coisas parecem voltar aos trilhos. Apesar de ter odiado o ramo Scranton de Dunder Mifflin já na primeira temporada, junto com os críticos de O escritório, Ryan parece não conseguir escapar e voltou a fazer o mesmo trabalho que fazia duas temporadas antes. É um exemplo de como as coisas tendem a permanecer iguais em Scranton e até os funcionários mais esforçados acabam se estabelecendo no mesmo lugar.
Empregado temporário na Dunder Mifflin, terceira vez (temporada 5-6)
Ryan Howard acaba sendo transferido de volta para uma função temporária, a mesma posição que ocupou na primeira temporada. Ryan subiu na escada corporativa e depois voltou para baixo ao longo de O escritório. Ele é quase o mesmo personagem da primeira temporada e decidiu parar de fingir ser um alpinista corporativo e, em vez disso, se inclina para uma personalidade moderna e moderna que o vê trabalhando ainda menos do que antes. Ryan mais ou menos parou de se importar se for demitido de Dunder Mifflin e parece contente em apenas ficar no escritório jorrando informações pseudo-intelectuais.
Empreendedor e fundador da WUHPF (temporada 6-7)
Como uma temperatura em O escritório, Ryan Howard está completamente desinteressado em fazer seu trabalho real. Ele passa seu tempo jogando Tetris, dando conselhos sobre a vida de Creed e trabalhando em sua nova empresa: WUHPF.com. A ideia é um sistema de alerta que ativa todos os dispositivos de mensagens de uma pessoa. Não é uma grande ideia, mas atrai alguns investidores da Dunder Mifflin. Este arco de história é um envio perfeito do Vale do Silício como start-ups que parecem se basear em uma pequena ideia e no carisma do fundador. Ryan se torna ainda mais insuportável ao se recusar a vender até que seja realmente forçado a sentar e terminar seu projeto.
Supervisor de atendimento ao cliente na Dunder Mifflin (temporadas 7-8)
Após o término do WUHPF.com, Ryan Howard volta ao seu trabalho temporário. Quando Deangelo Vickers de Will Ferrell se torna gerente da filial de Scranton, Ryan mente e diz que é o chefe de Kelly para que ninguém perceba que Ryan essencialmente não tem deveres. Essa mentira funciona tão bem que Deangelo a torna uma mudança permanente. Finalmente, Ryan consegue seu primeiro emprego em tempo integral em O escritório desde a 5ª temporada. Claro, ele ainda não faz nada. Mesmo a chegada de Robert California não pode motivá-lo a fazer mais do que uma farsa básica, embora pareça que ele está fazendo isso porque quer que Robert goste dele, em vez de Ryan ter quaisquer aspirações profissionais.
Emprego desconhecido (temporada 9)
Os escritórios última temporada vê Kelly Kapoor e Ryan Howard se movendo. Faz todo o sentido que, no início da série, Ryan estivesse constantemente procurando maneiras de terminar com Kelly, mas agora que ela está indo embora, ele decide que a quer. O escritório os escritores fogem juntos quando Ryan reaparece no final, agora com um bebê. Sempre disposto a fugir de suas responsabilidades, Ryan deixa a criança com Nellie. É um final adequado para o personagem que realmente ficou completamente sem direção para a série correr para o pôr do sol como se estivesse em um filme, algo que ele provavelmente imagina sobre si mesmo com frequência.